Heimtückisch: Die Rote Tür beginnt ein Jahrzehnt nach den Ereignissen von Heimtückisch: Kapitel 2. Der inzwischen erwachsene Dalton Lambert beginnt seine College-Karriere an einer idyllischen Ivy-League-Universität. Nachdem Josh Lambert ihn abgesetzt hat, wird Dalton von Dämonen aus seiner Vergangenheit geplagt. Um dem Spuk Einhalt zu gebieten, müssen Josh und Dalton noch einmal nach The Further zurückkehren, in der Hoffnung, dem Lambert-Albtraum ein für alle Mal ein Ende zu setzen.
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